12.3.1 Как адаптивные признаки возникают при развитии? Общие принципы
Эволюция происходит путем объединения консервативных и модульных генеративных процессов в иерархические конфигурации в разное время, в разных местах и контекстах посредством регуляторных изменений (Davidson, 2006; King & Wilson, 1975; Wagner, 2011; Wilkins, 2001). Процессы, возникающие из фундаментальных биохимических и физических свойств биологических тканей и их взаимодействия с окружающей средой, обеспечивают основу для инноваций, исследовательского поведения и пластичности развития (Forgacs & Newman, 2005; Gerhart & Kirschner, 2007; Müller & Newman, 2005; Newman & Müller, 2000; West-Eberhard, 2003). Вопрос о том, в какой степени естественный отбор или генетический дрейф стабилизируют эти процессы по сравнению с их созданием и направлением, является дискуссионным (Badyaev, 2005; 2011b; Lynch, 2007; Müller, 2007; Reid, 2007). Независимо от этого, исследование связей между процессами, которые производят адаптивные модификации, и процессами, которые поддерживают и изменяют их, особенно актуально для эволюции составных признаков у организмов, таких как птицы, у которых время генерации часто слишком велико, а размеры популяции слишком малы, чтобы достичь постепенной эволюции каждого компонента с инкрементными (пока не функциональными) стадиями (Lynch & Abegg, 2010; Lynch, 2010). Кроме того, экстраординарная консервация основных молекулярных и клеточных механизмов на обширных филогенетических расстояниях и в организменных системах (Davidson, 2006; Koonin & Wolf, 2009; Shubin et al., 2009) не только ставит вопрос о том, как естественный отбор может достичь огромного фенотипического разнообразие с таким ограниченным набором компонентов, но, самое главное, дает нам понимание того, как на самом деле происходят эволюционные изменения. Основная возникающая тема заключается в том, что новшества, диверсификация и адаптация лучше всего понимаются в терминах консервативных процессов развития, которые стабилизируются и организуются, посредством естественного отбора или генетического дрейфа.
12.3.2 Динамика развития клюва
Как процессы развития обеспечивают точную локальную адаптацию в клювах (что требует уменьшения вариаций развития) с помощью инноваций (которые требуют поддержания значительных вариаций развития) во время периодической колонизации городской среды? Потенциальное решение состоит в том, что многие из возникающих и саморегулируемых процессов, которые создают составной клюв (рис. 1.4), сами по себе не являются предметом естественного отбора, воздействующего на функционирование клюва (например, обработка семян и сила укуса). Вместо этого роль естественного отбора может быть в значительной степени ограничена устранением или стабилизацией конфигураций консервативных процессов развития и точной настройкой этих конфигураций в соответствии с наиболее рекурсивным или локально приемлемым экологическим контекстом. Повсеместное повторное использование консервативных регуляторных элементов в онтогенезе клюва (рис. 1.4) дает возможность выбора для быстрого достижения наблюдаемых адаптивных диверсификаций (рис. 1.1) без чрезмерного времени ожидания и размеров популяции, необходимых для постепенной эволюции сложных клювов путем согласованной эволюции каждого из компоненты развития. В последнем разделе этой главы я представлю доказательства того, что такие закономерности проявляются в городских адаптациях мексиканской чечевицы.
Морфогенез пика начинается с миграции клеток нервного гребня в лицевую область и нижнюю челюсть (эмбриона Helms & Schneider, 2003). Клетки нервного гребня, по-видимому, не обладают сродством к окончательному размещению, пока они не объединятся в четыре-пять лицевых выступов, которые в конечном итоге сольются в клюв (Geetha-Loganathan et al., 2009; Helms & Schneider, 2003; Wu et al., 2006). Взаимодействия активации и торможения и компенсаторный рост быстро делящихся мезодермальных клеток в соседних выступах и их эктодермальных оболочках определяют сопоставление выступов и определяют расположение будущего клюва (рис. 1.4). В свою очередь, продолжающаяся клеточная пролиферация индуцирует взаимную регуляторную обратную связь между клетками мезенхимы и границами эпителия в пределах каждого выступа, причем слой эпителия обеспечивает пограничные эффекты и осевую ориентацию, направленную на рост клеток (Emes & Schneider, 2008; Hu & Marcucio, 2009; Wu et al. al., 2006). Фронтоназальные, две боковые носовые и две верхнечелюстные выступы (рис. 1.4) затем сливаются и, направляемый обратной связью по активации и активации из их эпителиального слоя, образуют верхний клюв. Слияние двух выступов нижней челюсти дает нижний клюв (рис. 1.4).
На более поздних эмбриональных стадиях взаимодействие между пролиферирующим хрящевым участком и областями кости верхнего клюва активирует локальные факторы, точную настройку длины и кривизны клюва, причем многие формы проявляются как прямые геометрические последствия пролиферации и сопоставления клеток и соотношения хрящ-костная клетка массы (A bzhanov et al., 2 007; C ampàs et al., 2010; Mallarino et al., 2011; Wu et al., 2006). Важно отметить, что на более поздних стадиях гнездования и молоди, когда мексиканская чечевица начинают потреблять семена, не вскрытые взрослыми, механическое напряжение, связанное с прикреплением мышц и силой, приводит к локальной выработке факторов костного морфогенетического белка (BMP) и других скелетогенных сигналов, которые обычно ответственны для точной настройки функциональных клювов и адаптивной пластичности клювов (Young & Badyaev, 2007).
Весь процесс регулируется консервативными регуляторными факторами, которые оказывают различное влияние в зависимости от времени и места их выражения (рис. 1.4). Например, BMP4 регулирует раннюю приверженность клеток нервного гребня к образованию кости на стадии E-2 (Abzhanov et al., 2007), более позднюю пролиферацию клеток в пределах видимости на E-4 (Wu et al., 2004), вид специфический рост областей хрящевой кости в верхнем клюве у E-6 (Abzhanov et al., 2 004), механическое стресс-индуцированное образование кости в верхнем и нижнем клювах и адаптивная пластичность в размере клюва у E-10 и ювенильные стадии (рис. 1.4; Badyaev et al., 2008)Таким образом, регуляция одного и того же молекулярного фактора (или мутация в одном и том же факторе) может осуществлять реорганизацию клюва в разных точках онтогенеза.
Рис. 1.4. Процессы модульного ядра регулируются консервативными факторами роста в развитии клюва (Badyaev, 2011a). Основными генами являются бескрылый (Wnt), фактор роста фибробластов 8 (Fgf8), звуковой (Shh), костные морфогенетические белки (BMP), трансформирующий фактор роста бета (TGF β), кальмодулин (CaM), диккопф (Dkk), и β-катенин. Выявлены дополнительные 741 высокоэкспрессируемый ген, связанный с клеточной пролиферацией, оссибацией и реакцией на стресс во время создания новых городских и сельских популяций (см. рис. 12.6). Лицевые выступы (показаны темным цветом), образованные пролиферацией клеток нервного гребня, являются лобно-носовыми (fn), боковыми носовыми (ln), нижнечелюстными (md) и верхнечелюстными (mx). Хрящевые и костные области, возникающие в позднем развитии, представляют собой предназальный хрящ (pnc), предчелюстную кость (pmx), носовую кость (n) и зубную кость (dnt).
12.3.3 Два эволюционных сценария
Может ли такая организация развития с сохраняемой и избыточной передачей сигналов (рисунок 12.4) обеспечить быструю адаптацию к городской среде, сохраняя при этом обширную эволюционную диверсификацию в других частях географического ареала вида? Особенно учитывая небольшую численность основателей и короткие периоды колонизации? Есть два общих взгляда.
В сценарии традиционной популяционной генетики эволюционные изменения в сложных клювах зависят от мутационного вклада во время развития каждого из компонентов клюва на каждом этапе эволюции, что приводит к постепенному и скоординированному микроэволюционному изменению, когда модификации достаточно малы, чтобы не нарушать функциональность клюва, но велики достаточно для поддержания направленного и непрерывного изменения. Консерватизм и избыточность факторов роста (рис. 1.4) значительно облегчают такие скоординированные и направленные изменения. Хотя избыточные пути развития и генетические пути, с помощью которых создаются клювы (Раздел 12.4), вероятно, обеспечивают большую мутационную мишень, основным препятствием, вероятно, является слабый отбор в небольших популяциях в течение коротких периодов времени, чтобы объяснить большие модификации клюва во время основания популяции (рис. 12.1) и необходимость возрастающей пригодности промежуточных, но еще не функциональных конфигураций. Быстрые изменения в адаптивных морфологиях клюва и явно не уменьшенные генетические изменения в компоненте клюва во время адаптивной эволюции (Badyaev, 2010) являются проблематичными в этом сценарии. В целом, эта гипотеза предсказывает постепенные и непрерывные микроэволюционные изменения в популяционных последовательностях, сохранение и улучшение оптимальной конфигурации клюва, и постепенные согласованные изменения во всех компонентах развития.
Альтернативно, модификация клюва может возникнуть путем регулирования и стабилизации консервативных основных компонентов и процессов развития, которые сами по себе не являются объектом современного естественного отбора (хотя они могут быть частично сформированы прошлым отбором). Эта точка зрения подчеркивает модульность развития клюва, когда многие фенотипические результаты возникают в результате, саморегулируемых процессов деления клеток, адгезии и конкуренции, которые вторично стабилизируются регуляторными факторами (Forgacs & Newman, 2005; Müller, 2007; Newman, 2012). С этой точки зрения, направленность эволюционных изменений и функциональность новых фенотипов являются прямыми продуктами динамики развития и гомеостаза внутри организма (Baldwin, 1902; Schmalhausen, 1938). Таким образом, новые исходные данные (генетические или экологические) учитываются процессами развития клюва; Направленность эволюционных изменений проистекает из такой интеграции внешних стрессов в процессы развития (Waddton, 1959). Этот процесс может работать в небольших популяциях и производить большие, четкие, но функциональные модификации клювов с помощью нескольких регуляторных мутаций. В целом, эта гипотеза предсказывает быстрые реорганизации и резкие микроэволюционные изменения между популяциями, адаптивную эквивалентность различных конфигураций и предполагает, что регуляторные элементы являются основными целями наследственных изменений в развитии клюва.
Таким образом, согласно общепринятому мнению, возникающие генетические вариации дают возможность эволюционных изменений с направленностью, обеспечиваемой естественным отбором. По альтернативному сценарию возникающая стабилизация и аккомодация внешних стрессов согласуется с эволюционными изменениями, направленность и функциональность которых зависят от динамики развития клеток и тканей. Данные о крупномасштабных моделях фенотипической и генетической эволюции в некоторых популяциях домашних зябликов (Badyaev, 2009; 2010) в целом соответствуют предсказаниям второй гипотезы. Здесь я рассматриваю существующие молекулярные доказательства этих механизмов.